Beliau berkhidmat dalam kabinet dari Perdana Menteri iaitu Lester B. Pearson dalam pelbagai jawatan menteri. Apabila Pearson bersara, Turner adalah seorang calon untuk menggantinya dan dia menduduki tempat ketiga pada konvensyen Liberal pada 1968. Apabila kemenangan Pierre Trudeau, Turner berkhidmat dalam Kabinet Trudeau sebagai Menteri Kehakiman dalam Krisis Oktober dan kemudian menjadi menteri kewangan sehingga perletakan jawatan beliau pada 1975.

Dari tahun 1975 hingga tahun 1984, Turner bekerja sebagai seorang peguam di Bay Street. Apabila Pierre Trudeau meletak jawatan sebagai pemimpin Liberal pada 1979, Turner mengumumkan bahawa beliau tidak akan bertanding untuk kepimpinan Liberal.